Po porážke na Kosovom poli (1398) pravoslávne a väčšinou srbské obyvateľstvo Balkánu húfne začalo utekať na sever pred Turkami a vytváralo tam svoje cirkevné i svetské komunity, v prvom rade v mestách Podunajska - od Zemuna po Győr. Ten istý proces sa zopakoval v 1690-tom roku, keď počas "Veľkého sťahovania Srbov" viac ako 40.000 rodín utekalo znova pred Turkami do podunajských miest Uhorska. Čas ich komárňanského usídlenia sa dá odhadnúť z nadpisu dobového voskového pečatidla cirkevnej obce s dátumom 17. máj 1511. História 500 ročnej cirkevnej obce je veľmi bohatá, čulá a hlavne zaujímavá. Počas stáročí viackrát boli nútení si znovu vybudovať svoj chrám. Medzi veriacimi bolo veľa úspešných kupcov, vojenských náčelníkov, dvorných dodávateľov. Koncom 1600-tých rokov na krátky čas bolo tu ústredie celej srbskej pravoslávnej Cirkvi. V strede 18-ho storočia tu pôsobil ako duchovný Gavrilo Venclović, chýrny kazateľ, literát a ikonopisec, ďalej tu študoval na lýceu veľký srbský historik a koviljský archimandrita Jovan Rajić. Vo vedení duchovného života významnú úlohu zohrali mnísi srbského monastiera Hilandar zo svätej hory Atos. Počas stáročí sa dostalo do vlastníctva cirkevnej obce veľmi mnoho cenných devocionálií a predmetov chrámového vybavenia, časť z nich bola vystavená aj na svetovej výstave v r.1873 vo Viedni a r.1900 v Paríži.
Dnešný chrám bol postavený v neskorobarokovom štýle v r. 1753-1790. Ikonostas, príznačný pre chrámy východného kresťanstva, ktorý oddeľuje oltár od chrámovej lode, je dobový (1775) a bohato ozdobený v štýle rokoko; spomedzi jeho ikon sú najcennejšie hlavné ikony základného radu, ktoré pochádzajú z predchádzajúceho chrámu z r.1660. Veľmi vzácne sú lavice (stallá), obklopujúce chrámovú loď, ktoré cirkevná obec kúpila na dražbe z kamaldulského kláštora v Majkpuszte (Maďarsko). Umelecké rezby lavicovej zostavy sú prácou Franza Xavera Seegena, sochára z Viedne z r.1763. Povšimnutia hodné sú ešte v chrámovej lodi stojany pre ikony a biskupský trón, štýlovo obdobné s ikonostasom, a taktiež vyšívaná Plaščanica (1693) a ikona žertvenika (1660) v oltári. Na dvore vľavo od bočného vchodu je hrobka generála a rytiera Davidovića, kým vpravo sa nachádza hrobka tabulárneho sudcu a obchodníka s obilím Jána Domonkosa, ktorého osoba poslúžila vzorom pre maďarského spisovateľa Jókaiho na sformovanie postavy hlavného hrdinu z románu Zlatý človek.
Koncom 60-tých rokov v chráme bolo zriadené múzeum, ale od r. 1998 znova slúži pre bohoslužby.